Während eines Luftangriffs auf Tokio kommt die Mutter des zwölf Jahre alten Jungen Mahito Maki (Stimme im japanischen Original: Soma Santoki) ums Leben. Als sein Vater daraufhin die jüngere Schwester seiner verstorbenen Frau heiratet und mir seiner Familie aus der Stadt aufs Land zieht, beginnt für
Japan im frühen Mittelalter. Der junge Krieger Ashitaka tötet in Notwehr einen dämonischen Eber und wird darauf mit einem Fluch belegt. Auf der Suche nach Heilung durchstreift Ashitaka das Land und stößt schließlich nahe einer befestigten Hüttensiedlung, die sich tief in das einst idyllische Land